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Bilson começou sua carreira de atriz participando de séries como Buffy - A Caça Vampiros e 8 Simple Rules. Em 2003, fez uma pequena aparição na série The O.C. no papel de Summer Roberts, interesse amoroso de Seth Cohen (Adam Brody); como agradou o público, a atriz foi convidada a juntar-se ao elenco fixo da série ao lado de Mischa Barton e Benjamin McKenzie. The O.C. tornou-se sucesso entre os jovens, durando quatro temporadas.

Após The O.C., Bilson fez seu primeiro filme, Um Beijo a Mais, um drama onde atuou com Zach Braff; também apareceu em Jumper, ao lado de Samuel L. Jackson e Hayden Christensen, com quem também contracenou em um dos segmentos de Nova York, Eu Te Amo, em 2009. A atriz fez pequenas participações nas séries Chuck em 2007, Gossip Girl em 2012, e How I Met Your Mother em 2010, 2013 e 2014. Entre seus outros trabalhos, Bilson protagonizou o drama Esperar Para Sempre, onde fez par com o ator Tom Sturridge; também apareceu nas comédias A Vida Acontece de 2012, ao lado de Kate Bosworth; e em O Diário de Uma Virgem, em 2013.

Em 2011, Bilson retornou para a televisão no papel da Dra. Zoe Hart, protagonista da série Hart of Dixie, produzida por Josh Schwartz, o mesmo criador de The O.C. Assim como The O.C., a série durou quatro temporadas, encerrando em 2015. Em meados de 2017, entrou para o elenco de Nashville, no papel recorrente de Alyssa Greene.

Em novembro de 2017, foi anunciado que Bilson será a atriz principal da série dramática Take Two, da ABC. O show recebeu uma ordem direta para a série.