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A renovação de uma sexta temporada foi confirmada pela emissora The CW44 . Entretanto, para esta temporada, a produtora executiva Sera Gamble ocupará o cargo de showrunner, que é ocupado por Eric Kripke desde o início da série. Contudo, Kripke continuará com participação na série, mas como produtor executivo.45 .

A sexta temporada, que teve sua estréia no dia 24 de setembro de 2010 no Brasil, será misteriosa e sombria. O céu e o inferno foram deixados na completa desordem depois dos eventos apocalípticos da quinta temporada. E agora, monstros, anjos e demônios vagam sem destino por uma terra sem leis e caótica.

Quem também está sem rumo é Dean Winchester, que se aposentou da vida de caçador e jurou nunca mais retornar a ela. No entanto, ele é obrigado a voltar aos antigos hábitos, por causa de ninguém menos do que Sam Winchester, que escapou do inferno. Os dois se reúnem para combater uma horda crescente de criaturas e demônios.

No entanto os irmãos logo percebem que nenhum dos dois é mais o que costumava ser, pois Dean percebe que o comportamento do irmão está diferente de antes de ir para o inferno, nada é o que parece ser , pois a alma de Sam ficou presa junto com Lúcifer e Miguel na jaula,e está sendo usada como 'brinquedo' de ambos.

Os personagens recorrentes que já apareceram nesta temporada, são o anjo Castiel (Misha Collins), Bobby (Jim Beaver), Lisa Braeden (Cindy Sampson), Rufus Turner (Steven Williams), o demônio Crowley (Mark Sheppard) e o arcanjo Rafael. A principal Luta é com Eve a Mãe de todos os monstros, que está numa luta direta com Crowley, além disso Castiel anda muito misterioso. A temporada acaba com Castiel se tornando o novo "Deus". Junto com todas as almas que conseguiu reunir do purgatório, ele agora derrotou Rafael e se tornou totalmente diferente e poderoso.