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Há milhares de anos, cinco tribos africanas guerreiam quando um meteorito contendo vibranium cai na Terra. Um guerreiro ingere uma "erva coração" afetada pelo metal e ganha habilidades sobre-humanas, tornando-se o primeiro Pantera Negra. Ele une as tribos, exceto a tribo Jabari, para formar o Reino de Wakanda. Os wakandanos usam o vibranium para desenvolver tecnologia avançada e isolar-se do mundo, que acha que o país é uma nação do Terceiro Mundo.

Em 1992, o Rei de Wakanda, T'Chaka visita seu irmão N' Jobu em Oakland, na Califórnia. T'Chaka acusa N'Jobu de auxiliar o traficante de armas Ulysses Klaw a roubar vibranium do reino wakandano. O parceiro de N'Jobu revela que ele é um espião wakandano disfarçado chamado Zuri, e confirma as suspeitas de T'Chaka.

Depois dos eventos de Capitão América: Guerra Civil, após a morte de T'Chaka, seu filho T'Challa retorna a Wakanda para assumir o trono. Ele e Okoye, a líder das guarda-costas reais Dora Milaje, extraem Nakia, ex-namorada de T'Challa, de uma missão secreta para que ela possa participar da cerimônia de coroação, com a rainha-mãe Ramonda e a irmã mais nova de T'Challa, Shuri. Na cerimônia, o líder da tribo Jabari M'Baku desafia T'Challa pela coroa no combate ritual. T'Challa derrota M'Baku e convence-o a se render em vez de morrer.

Depois que Klaw e Erik Stevens roubam um artefato de Wakanda de um museu, W'Kabi, o líder da tribo da fronteira, amigo de T'Challa e companheiro de Okoye, o pede para trazer Klaw - que havia causado muitas mortes na tribo - de volta vivo ou morto. T'Challa, Okoye e Nakia viajam para Busan, na Coréia do Sul, onde Klaw planeja vender o artefato ao agente Everett K. Ross da CIA. Um tiroteio começa e Klaw tenta fugir, mas é pego por T'Challa, que relutantemente o deixa sob a custódia de Ross. Klaw diz a Ross que a imagem internacional de Wakanda é uma fachada para uma civilização tecnologicamente avançada. Erik ataca e salva Klaw, com Ross sendo gravemente ferido ao proteger Nakia. Em vez de perseguir Klaw, T'Challa leva Ross para Wakanda, onde a tecnologia pode salvá-lo.

Enquanto Shuri cura Ross, T'Challa confronta Zuri sobre N'Jobu. Zuri explica que N'Jobu planejava compartilhar a tecnologia de Wakanda com pessoas de ascendência africana ao redor do mundo para ajudá-los a conquistar seus opressores. Quando T'Chaka encontrou N'Jobu em Oakland e o fez admitir a verdade, ele atacou Zuri, forçando T'Chaka a matá-lo. T'Chaka ordenou a Zuri a mentir que N'Jobu tivesse desaparecido, e eles deixam para trás o filho americano de N'Jobu, Erik, para manter a mentira. Erik tornou-se um soldado especial dos Estados Unidos, adotando o nome "Killmonger". Enquanto isso, Killmonger mata Klaw e leva seu corpo para Wakanda, e com isso conquista o apoio de W'Kabi. Ele é levado perante os líderes tribais, revelando sua identidade e reivindicando o trono. Killmonger desafia T'Challa ao combate ritual; durante a luta, ele mata Zuri, e derrota T'Challa o atirando de uma cachoeira. Depois de ingerir a erva em forma de coração, Killmonger manda queimar as que restam, mas Nakia extrai uma última. Killmonger, apoiado por W'Kabi e sua tribo, se prepara para distribuir armas wakandinas para operações em todo o mundo.

Nakia, Shuri, Ramonda e Ross fugiram para a tribo Jabari para pedir ajuda. Lá, eles encontram um T'Challa debilitado, após ter resgatado pelos Jabari e mantido vivo por M'Baku, em dívida por ter sido deixado vivo no combate ritual. Curado pela erva de Nakia, T'Challa volta a lutar contra Killmonger, que agora tem a sua própria roupa de Pantera Negra e ordena que W'Kabi e sua tribo ataquem T'Challa. Shuri, Nakia e as Dora Milaje se juntam a T'Challa, enquanto Ross controla remotamente um jato e dispara contra os aviões que carregam as armas wakandanas. M'Baku e os Jabari chegam para ajudar T'Challa. Confrontado por Okoye, W'Kabi e sua tribo se rendem. Lutando na mina de vibranium de Wakanda, T'Challa usa os estabilizadores hipermaglev do trem de mineração para desativar a roupa de Killmonger e o apunhala. Em um ato de misericórdia com seu primo, T'Challa leva Erik para ver o pôr do sol de Wakanda e oferece a possibilidade de curá-lo. Killmonger se recusa a ser curado, preferindo morrer do que ser encarcerado. No final, T'Challa estabelece um centro de ajuda humanitária no prédio onde N'Jobu morreu para ser administrado por Nakia e Shuri.

Em uma cena no meio dos créditos, T'Challa aparece diante das Nações Unidas para revelar a verdadeira natureza de Wakanda ao mundo. Nós pós-créditos, Shuri ajuda Bucky Barnes, que parece já estar recuperado dos eventos dos filmes anteriores.