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Em 1989, o Homem-Formiga original, Hank Pym, demite-se da S.H.I.E.L.D. depois de descobrir que a organização tentou duplicar sua tecnologia de encolhimento que faz com que o Homem-Formiga seja possível; Pym acredita que a tecnologia é perigosa e decide escondê-la em segredo.

Nos dias atuais, após os eventos que ocorreram em Sokovia com os Vingadores, Scott Lang foi libertado da Prisão de San Quentin depois de cumprir três anos, por roubar de seu antigo empregador. Ele reencontra seu velho companheiro de cela, Luis, que o apresenta a Dave e Kurt. Luis tenta oferecer um "trabalho" a Lang, mas Lang não pretende continuar a viver essa vida. Lang visita a casa de sua ex-mulher, Maggie, para a festa de aniversário de sua filha, Cassie, onde ele descobre que Maggie está noiva de um policial, Paxton.

Enquanto isso, Pym faz uma visita à sua antiga empresa, Pym Technologies, onde o atual presidente e antigo pupilo de Pym, Darren Cross revela o Jaqueta Amarela, um traje experimental que encolhe de tamanho e que Cross acredita irá revolucionar a guerra e a espionagem. Como ainda está em fase experimental, a tecnologia do Jaqueta Amarela não consegue encolher com segurança criaturas vivas, mas, mesmo assim, isso deixa Pym aterrorizado.

Lang consegue emprego em uma sorveteria, porém, logo perde o emprego por causa de sua ficha criminal. Então ele relutantemente concorda em voltar para o crime. Lang invade a casa de um milionário aposentado e arromba o cofre no porão, mas não encontra nada, somente uma roupa e um capacete que ele carrega para casa. Ele tenta descobrir para que serve a roupa e, acidentalmente, pressiona um botão que o faz encolher ao tamanho de um inseto. Aterrorizado com a experiência, retorna para a casa do milionário e devolve o traje. Mas, ao sair da casa, é surpreendido pela polícia e preso. Pym encontra Lang na delegacia e leva até ele o traje para ajudá-lo a escapar.

Lang acorda na casa de Pym, onde ele conhece a filha de Pym, Hope Van Dyne, uma executiva da Pym Technologies. Pym revela que ele manipulou Lang para roubar o traje, e quer que Lang se torne o novo Homem-Formiga para roubar a roupa do Jaqueta Amarela de Cross. Pym e Hope treinam Lang para lutar e controlar as formigas. Logo após Pym planeja um ataque na sede dos Vingadores no interior de Nova York, para recuperar um dos equipamentos dele. Lá, Lang entra em conflito com Sam Wilson. Quando Lang retorna, Pym conta a verdade sobre a morte da mãe de Hope, ela se sacrificou para desativar um míssil nuclear russo. Durante a ação, Janet precisou diminuir tanto de tamanho que entrou no estado subatômico. Pym adverte a Scott que o mesmo pode acontecer com ele, caso tente alterar a regulagem do traje.

Em seu laboratório, Cross consegue encolher com segurança uma ovelha ao tamanho de um inseto, ou seja, seu traje de Jaqueta Amarela já está quase pronto. Ele convida Pym pessoalmente para assistir ao comunicado oficial do lançamento do traje. Isso significa que Lang deve roubar o traje de Cross esta noite. Então, Scott traz sua antiga gangue e, juntamente com a ajuda de um enxame de formigas voadoras, Lang se infiltra no edifício da Pym Tech, sabota os servidores e planta explosivos. Quando ele tenta roubar o traje do Jaqueta Amarela é surpreendido, e cai em uma armadilha feita por Cross, que tinha antecipado o roubo. Cross, tendo os dois trajes do Homem-Formiga e do Jaqueta Amarela, planeja vender a tecnologia para Hidra. Lang consegue sair da armadilha e mata os agentes da Hidra, Cross consegue escapar, e os explosivos destroem a Pym Technologies.

Enfurecido, Cross veste o traje do Jaqueta Amarela e luta contra Lang. Lang consegue jogar Cross em um mata-mosquitos, mas é preso por Paxton antes que ele possa destruir o traje. Então, Cross consegue sair do mata-mosquitos e vai até a casa de Maggie para sequestrar Cassie. Lang chega, e depois eles lutam. Lang consegue sabotar o traje do Jaqueta Amarela se encolhendo até o tamanho sub-atômico. Isso faz com que Cross encolha de forma incontrolável para o nada. Lang consegue escapar do encolhimento sub-atômico e volta ao tamanho normal depois de mexer na regulagem do traje. Em gratidão pelo heroísmo de Lang, Paxton limpa a ficha criminal de Scott. Vendo que Lang sobreviveu e retornou do modo subatômico, Pym se pergunta se sua esposa está viva também. Mais tarde Luis fala pra Scott que tem uma suposta "equipe" procurando por um "cara que encolhe."

Em uma cena no meio dos créditos, Pym mostra a Hope um protótipo de um novo traje da Vespa. Em uma cena pós-créditos, Sam Wilson e Steve Rogers mantém Bucky Barnes sob sua custódia. Logo depois, os dois decidem não informar à Tony Stark. Wilson afirma que ele sabe a quem deve informar.