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Em 1991 (ano da extinção da União Soviética), na Sibéria, a Hidra acorda Bucky Barnes, o Soldado Invernal, e o envia em uma missão com objetivo de abordar um veículo e roubar amostras do Soro Super Soldado.

Nos dias atuais, em Lagos, Nigéria, os Vingadores - Steve Rogers, Natasha Romanoff, Sam Wilson e Wanda Maximoff - impedem Brock Rumlow de roubar uma arma biológica na IFID. Derrotado pela equipe, o vilão aciona uma bomba acoplada nele mesmo com fim de se matar e levar quem está ao seu redor junto, incluindo o Capitão América. Em uma tentativa de impedir o ato, Wanda usa seus poderes para levitar o vilão, que acaba por explodir em um prédio cheio de civis, incluindo um grupo diplomático da nação de Wakanda. O acidente tem grande repercussão negativa mundialmente, o que abala a equipe. Enquanto isso, em uma apresentação no MIT, Tony Stark é abordado por uma agente do governo cujo filho morreu em Sokovia.

No general dos Vingadores, o Secretário de Estado Thunderbolt Ross informa ao grupo que a Organização das Nações Unidas preparou uma lei para regulamentar os heróis, o "Tratado de Sokovia", aprovado por 117 países, estabelece um painel que seria responsável por controlar os heróis, decidindo quando eles deveriam agir ou não. Então a equipe se divide: Stark, que se sente culpado pela criação do Ultron e dos acontecimentos em Sokovia, apoia o acordo, bem como Romanoff, James Rhodes e Visão, enquanto Steve e Wilson discordam que esse seja o melhor para a equipe. Pouco depois, Steve viaja a Londres para o funeral de Peggy Carter. Logo em seguida, em uma conferência da ONU em Viena, o Tratado está a ser ratificado, quando uma bomba mata o Rei T'Chaka, de Wakanda, e um vídeo de segurança mostra o responsável foi Bucky. Furioso, o filho do rei T'Chaka e novo rei de Wakanda, T'Challa, jura matar Bucky para vingar seu pai.

Com a ajuda de Sharon Carter, Steve e Sam vão até Bucareste em busca do Soldado Invernal antes que as autoridades o matem, desobedecendo as novas normas estipuladas pelo Tratado. O Capitão aborda seu antigo amigo e ele alega não ser o responsável pela explosão na ONU. Os dois conversam pouco, pois são atacados por uma equipe especial enviada para matar Bucky. Steve e Bucky entram em combate com os agentes ao mesmo tempo em que Steve tenta convencer seu amigo a vir com ele. T'Challa logo chega em seu traje de Pantera Negra e confonta Barnes, que é ajudado por Steve e Sam. Segue-se uma perseguição pelas ruas da cidade até que Rhodes chega com agentes do governo e prende os quatro indivíduos. Em Berlim, eles são levados a Everett Ross, chefe da força tarefa responsável pela captura de Barnes, onde Stark e Romanoff explicam que Steve e Sam agora são considerados criminosos. Pouco depois, a instalação é atacada por Helmut Zemo, que, conhecendo os métodos de lavagem cerebral que a Hidra usou em Barnes, ativa o Soldado Invernal, o qual ataca vários agentes enquanto foge. Por fim, Bucky tenta escapar em um helicóptero, mas é impedido por Steve que o captura com a ajuda de Wilson. Depois de recuperar seus sentidos, Bucky explica a Steve que, em uma base da Hidra na Sibéria, foram criados outros super soldados iguais a ele, e que Zemo pretende libertá-los e usá-los para seus próprios interesses. Sabendo que precisarão de ajuda, Steve e Wilson entram em contato com Clint Barton e Scott Lang.

Enquanto isso, Ross dá a Stark 36 horas para capturar os renegados. Natasha pede a ajuda de T'Challa enquanto Tony Peter Parker, o Homem-Aranha. No complexo dos Vingadores, Wanda está sob contenção de Visão por ordens de Tony, que acredita que ela seja perigosa demais para estar livre entre civis, mas Barton a convoca para ajudar Steve e, após subjulgar Visão, ela foge da base com Barton. A equipe de Steve se reúne em um aeroporto em Berlin e o Capitão explica seu plano para deter os Soldados Invernais. A equipe de Tony chega e começa um grande embate entra as equipes. Sabendo que o verdadeiro objetivo era deter Zemo, a equipe de Steve decide criar uma distração para que Steve e Bucky possam escapar. A dupla rouba o Quinjet e, com a ajuda de Natasha, que muda de lado na última hora, decolam do aeroporto. Rhodes tenta derrubar o jato, mas é perseguido por Wilson e, ao pedir ajuda a Visão, Rhodes acaba sendo atingido pelo colega e cai. Os aliados de Steve são capturados enquanto Rhodes é socorrido, mas fica paraplégico.

Investigando mais a fundo a explosão na ONU, Stark descobre que o verdadeiro responsável foi Zemo e que ele incriminou Barnes propositalmente. Na prisão Balsa, onde os aliados de Rogers foram aprisionados, Tony conversa com Wilson e o convence a revelar o destino de Steve a fim de ir lá para ajudá-lo a deter Zemo. Stark parte para a Sibéria, sem saber que está sendo seguido por T'Challa. Na base na Sibéria, Steve e Bucky dão uma trégua ao Homem de Ferro, e juntos eles abordam Zemo. Porém, eles descobrem que o vilão já tinha matado os Soldados Invernais, pois seu verdadeiro plano não era usá-los e sim atrair os Vingadores até o local. Zemo mostra uma gravação da missão de Bucky em 1991, revelando que o carro era pilotado por Howard Stark e sua esposa, os pais de Tony, e que ambos foram mortos por Bucky. Stark descobre também que Steve sabia disso, mas escolheu não lhe contar a verdade. O plano de Zemo era, na verdade, dividir os Vingadores, fazendo-os brigarem entre si e se destruírem. O plano funciona e Stark tenta matar Bucky, que é defendido por Steve e Stark é forçado a enfrentar os dois. Zemo tenta fugir mas é capturado por T'Challa, agora ciente de que ele é o verdadeiro responsável pela morte de seu pai e Zemo lhe explica que perdeu sua família em Sokovia e desde então dedica-se a destruir a equipe. De volta ao combate entre Steve, Bucky e Tony; Stark nocauteia Bucky e arranca seu braço metálico, mas Steve continua lutando até conseguir atingir o reator da armadura de Tony, derrotando-o. Steve parte com Bucky, mas deixa para trás seu escudo após Tony lembrá-lo de que foi seu pai quem fez aquele escudo. O embate marca a separação definitiva de Steve e Tony. De volta ao complexo dos Vingadores, Tony cuida da recuperação de Rhodes com pernas sintéticas. Ele recebe uma carta de Steve se desculpando por ter omitido a verdade sobre o assassinato de seus pais. Enquanto isso, Steve ajuda seus aliados a escaparem da prisão da Balsa e Ross liga imediatamente para Stark, que, porém, ignora a ligação.

Em uma cena no meio dos créditos, T'Challa dá asilo a Bucky em Wakanda, que se congela para não causar mais problemas. Na cena pós-créditos, Peter ganha um novo brinquedo de Stark. Ao apertar o botão deste aparelho, ele vê uma silhueta com o formato da máscara do Homem-Aranha sendo refletida no teto de seu quarto.