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A trama do filme se passa quase toda na década de 40, onde a origem do icônico personagem acontece. Steve Rogers (Chris Evans) é um garoto mirrado que sonha em ser um soldado. Ele não quer fama ou dinheiro, quer apenas servir seu país, mas seu físico e seu histórico médico não ajudam.

Após tentar diversas vezes sem sucesso ingressar nas forças armadas, Rogers é “descoberto” pelo Dr. Erskine, cientista que está trabalhando em um projeto que promete virar a mesa na Segunda Guerra Mundial: o projeto supersoldado.

Como você deve imaginar, Rogers é o escolhido para ser o cobaia do projeto. Não por seu físico ou suas habilidades, mas por seu caráter. Após passar pelo processo, o anêmico rapaz de 40 quilos vira um enorme brucutu musculoso.

Enquanto isso, do outro lado da guerra, a Hydra, uma corporação nazista que tem uma queda por ocultismo está atrás de artefatos místicos para criar a arma definitiva. A Hydra é comandada pelo Caveira Vermelha, vilão clássico do personagem que possui projetos megalomaníacos muito além dos planos de Hitler.