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• Após ser modelo, Ackles começou a concentrar-se na carreira de ator em 1996. Ele apareceu em vários papéis pequenos, como em Mr. Rhodes, Sweet Valley High e Cybill, antes de se juntar ao elenco da novela da NBC Days of Our Lives, como Eric Brady, em 1997. Ganhou em 1998 Soap Opera Digest para melhor estreante masculino e foi nomeado três vezes (1998, 1999 e 2000) para o Daytime Emmy Award para mais jovem ator em uma série de drama por seu trabalho em Days of Our Lives.

• Ackles deixou Days of Our Lives em 2000 e passou a participar da mini-série Blonde sobre a vida de Marilyn Monroe. Ele também disputou o papel do jovem Clark Kent em Smallville, mas este foi oferecido para o ator Tom Welling. Depois disso, participou como convidado na série de televisão Dark Angel na FOX, em 2001, como Ben/X5-493, o psicopata, serial killer "irmão" da personagem principal Max/X5-452 (interpretada por Jessica Alba). Sua personagem morreu no episódio, mas Ackles retornou à série na segunda temporada como o clone de Ben, Alec/X5-494. Ele permaneceu com a série até seu cancelamento, em 2002. Em 2003 fez diversas aparições na série Dawson's Creek como C.J., da Warner Bros. Em 2004 entrou para o elenco regular da série Smallville interpretando o treinador de futebol Jason Teague, que também era o novo namorado de Lana Lang (interpretada por Kristin Kreuk).

• Após uns meses ausente, Ackles voltou à televisão em 2005 para atuar em Supernatural, uma série sobre fenômenos paranormais da The CW, no papel de Dean Winchester ao lado do seu irmão Sam Winchester (Jared Padalecki), viajando pelos Estados Unidos à procura do seu pai, John Winchester (Jeffrey Dean Morgan), e a procurar respostas sobre a morte sobrenatural de sua mãe. O negócio da família é eliminar demônios, fantasmas e outras criaturas sobrenaturais.



• Também atuou no filme Devour, no qual contracena com seu pai. Seu filme mais recente é My Bloody Valentine 3-D. Em 22 de outubro de 2010, a Disney Interactive Studios anunciou que ele estaria expressando um personagem chamado Gibson no jogo Tron: Evolution, que foi lançado em 07 de dezembro de 2010.