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𝓣𝓮𝓪𝓽𝓻𝓸
Criss fez sua estréia profissional aos 10 anos, na produção da 42nd Street Moon Fanny, de 1997, no papel de Cesário. No ano seguinte, interpretou Mauro na produção da mesma empresa de Richard Rodgers e Stephen Sondheim no musical Do I Hear a Waltz, seguido por Babes in Arms, em 1999, no qual foi Beauregard Calhoun.

Ele faz parte do grupo de teatro Team StarKid, formado por alunos da Universidade de Michigan. Seus papéis nas peças da Team StarKid incluem Harry Potter, nas paródias A Very Potter Musical e A Very Potter Sequel, musicais virais do Youtube.

Perto de suas últimas aparições em Glee, tendo a série acabado em 2015, Darren anunciou 17 de fevereiro que estaria estrelando no papel histórico de Hedwig no musical de John Cameron Mitchell, Hedwig and the Angry Inch, no Belasco Theatre na Broadway, de 29 de abril a 19 de julho. Criss está no momento estrelando com Rebecca Naomi Jones, e admite que Hedwig é um dos papéis de seus sonhos. Darren é co-criador do festival Elsie Fest, evento anual que reúne diferentes atores da Broadway para se apresentarem.

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Ele começou na televisão com pequenos papéis em nas séries Eastwick e Cold Case.

Em novembro de 2010, Criss entrou para o elenco da série Glee - a partir do sexto episódio da segunda temporada, "Never Been Kissed", como o estudante Blaine Anderson, aluno da fictícia Dalton Academy e vocal principal do glee club da escola. Originalmente, participaria de 3 episódios da série, mas porque seu personagem se envolveu em uma relação com Kurt Hummel (Chris Colfer), e passou a ser um preferido do público, chegou a virar regular da série em 2011.

Em 2018, Darren atuou como Andrew Cunanan na 2ª temporada de American Crime Story: The Assassination of Gianni Versace. Ganhou um Emmy e um Golden Globe de Melhor Ator em minissérie pela sua atuação. Também levou para casa um SAG AWARDS e um Critics Choice Awards pelo papel de Andrew Cunanan.

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Criss é creditado como um dos principais compositores para os musicais do Team StarKid, assim como A.J. Holmes e Carlos Valdes. Em julho de 2010, ele lançou um extended play independente, nomeado Human, do qual teve como "Not alone" sua música preferida pelo público. Atualmente, tem contrato assinado com a Sony Music Entertainment.

Ele gravou diversos covers para a série Glee, como o vocal principal dos Warblers. A primeira canção, "Teenage Dream", de Katy Perry, foi lançada como single digital, incluída no álbum Glee: The Music, Volume 4 e, mais tarde, no Glee: The Music Presents the Warblers. A canção vendeu 214 mil cópias digitais na primeira semana e estreou no topo da Billboard Digital Songs, sendo a primeira gravada por Glee a alcançar a posição; também foi #8 no Hot 100 da revista. Em abril de 2011, havia vendido 481 mil cópias digitais.

Depois, gravou faixas como "Baby It's Cold Outside", "Bills, Bills, Bills", "When I Get You Alone", "Silly Love Songs", "Hey, Soul Sister", "Animal" , "Candles", "Misery", "Somewhere Only We Know" e "Raise Your Glass. O álbum Glee: The Music Presents the Warblers, que contém todas as faixas gravadas pelos Warblers, alcançou a segunda posição na Billboard 200, com a venda de 86 mil cópias na primeira semana. Fez uma aparição no videoclipe de "Last Friday Night (T.G.I.F.)", de Katy Perry, como Aaron Christopherson.

Na terceira temporada de Glee, como personagem fixo, Darren teve como solos canções como "It's Not Unusual", "Something's Coming" , "Fighter" , "Cough Syrup" e "Last Friday Night (T.G.I.F.)" Na quarta temporada Darren teve como solos "It's Time", "Everybody Wants To Rule The World", "Hopelessly Devoted To You", "Beauty School Drop Out", "Don't Stop Me Now" e "Against All Odds (Take a Look At Me Now)". Ele foi o único ator a fazer uma performance em Glee ao vivo, ou seja, tocando piano e sem uso de playback, sendo que as três canções são: "Teenage Dream", "Against All Odds (Take A Look At Me Now)" e "Not While I'm Around".

Em 2013, fez uma tour nacional, chamada Listen Up Tour.

Em 2017, ele e seu irmão, Chuck Criss, formaram uma banda juntos, chamada Computer Games. Lançaram um EP chamado "Lost Boys Life", tendo como o primeiro single a música Every Single Night, e depois Lost Boys Life. Em novembro do mesmo ano, anunciou um EP solo, intitulado como "Homework", que foi lançado em dezembro.

Em 2018, voltou a fazer mais uma tour nacional, dessa vez ao lado de sua amiga Lea Michele. A tour foi chamada de LM/DC Tour.
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