Em 1999, ela fez sua estréia no cinema em Crazy in Alabama, onde ela e sua meia-irmã, Stella Banderas, interpretaram as filhas de sua mãe na vida real, Melanie Griffith. O filme foi dirigido por seu padrasto, Antonio Banderas.
Ela teve seu primeiro sucesso de bilheteria em 2010 com o filme A Rede Social, no qual ela teve uma cena com Justin Timberlake. O filme recebeu oito indicações ao Oscar, incluindo um para Melhor Filme.
Em 2011, ela contracenou com Vanessa Hudgens e Alex Pettyfer em Beastly, uma visão moderna do conto A Bela e a Fera escrito e dirigido por Daniel Barnz.
Em 2012 estreou na TV, no papel de protagonista na série do canal Fox, Ben and Kate.
Em 2 de setembro de 2013, foi anunciado pela autora E. L. James em seu Twitter que Dakota seria a protagonista de Fifty Shades of Grey (Cinquenta Tons de Cinza ou As Cinquenta Sombras de Grey ).Ela interpreta Anastasia Steele juntamente com o ator irlandês Jamie Dornan no papel de Christian Grey. As filmagens começaram no final de 2013 e a estreia aconteceu em fevereiro de 2015, nos Estados Unidos.
Logo após o lançamento de Fifty Shades of Grey, a diretora do filme confirmou o segundo e o terceiro filme da trilogia. O segundo filme da trilogia, Cinquenta Tons Mais Escuros, será lançado em fevereiro de 2017.
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