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𝓒𝓪𝓻𝓻𝓮𝓲𝓻𝓪

Em Georgetown, Marling conheceu seus colaboradores de longa data, os futuros diretores Mike Cahill e Zal Batmanglij. Marling passou seu primeiro ano de verão estagiando no banco de investimentos Goldman Sachs como uma analista de investimentos. Ela percebeu a falta de sentido que uma vida passada lá teria. Mais tarde recusou uma oferta de emprego da empresa, optando por se mudar para Cuba com Mike Cahill para filmar o documentário Boxers and Ballerinas. O documentário fez Marling ganhar reconhecimento em 2004, tendo co-escrito o filme com Mike Cahill e Nicholas Schumaker e co-dirigido com Cahill.

Em 2005, Marling se mudou com Cahill e Batmanglij para Los Angeles. Marling participou de audições nas quais foram oferecidos papéis em filmes de terror, mas rejeitou todas. Numa entrevista ao The Daily Beast, ela "queria ser capaz de escalar a si própria para papéis que não exigissem que ela fizesse as partes típicas oferecidas a jovens atrizes, como a namorada superficial ou uma vítima de crime". Ela foi descoberta pela agente de talentos Hylda Queally.

No verão de 2009, ela se juntou a um grupo de freeganos com seu amigo Zal Batmanglij, vivendo em barracas e recuperando alimentos de lixeiras, a fim de explorar como outros jovens estavam construindo uma vida significativa.

Marling co-escreveu, co-produziu e atuou nos filmes de 2011 Sound of My Voice e Another Earth, dirigidos por Batmanglij e Cahill, respectivamente. Ambos os filme estiveram presentes no Festival Sundance de Cinema de 2011, em que Another Earth venceu o Prêmio Alfred P. Sloan de melhor filme de ciência, tecnologia ou matemática como tema principal. Em 2012, ela atuou como a filha de Richard Gere em Arbitrage.

Em 2013, ela colaborou com a Searchlight mais uma vez como co-escritora e protagonista em The East, ao lado de Ellen Page e Alexander Skarsgård. Dirigido por Batmanglij e co-escrito por Marling e Batmanglij, The East é baseado na experiência de ambos como freeganos e suas preocupações com os efeitos colaterais dos remédios controlados.

Marling e Batmanglij colaboraram para criar a série de drama The OA, que estreou em 2016 na Netflix. Que foi co-escrita pela própria Marling assim como atua no papel principal, este também produzindo a série juntamente com Dede Garner e Jeremy Kleiner da Plan B Entertainment, e Michael Sugar de Anonymous Content.

Apesar dos muitos papéis em filmes em que ela co-escreveu, Marling afirmou que ela "obtém muito mais prazer em atuar nas histórias de outras pessoas", já que "um dos grandes prazeres da atuação é render-se à visão de mundo de outra pessoa".